"Sonic: Night of the Werehog" ist ein TV-Special, das die Abenteuer von Sonic the Hedgehog in einer ungewöhnlichen und düsteren Situation zeigt. Die Handlung beginnt damit, dass Sonic und seine Freunde in einer mysteriösen, von Nebel umhüllten Stadt ankommen. Während Sonic die Umgebung erkundet, wird er von einem seltsamen Schatten angegriffen, der ihn in einen Werwolf-ähnlichen Kreatur verwandelt – den sogenannten "Werehog". Diese Verwandlung geschieht nachts, und Sonic muss lernen, mit seinen neuen Kräften und seiner tierischen Natur umzugehen.

Tagsüber bleibt Sonic seine normale, schnelle und selbstbewusste Version, doch bei Einbruch der Dunkelheit verwandelt er sich erneut in den Werehog. Seine Freunde, darunter Tails und Amy, bemerken die Veränderung und versuchen, ihm zu helfen. Gemeinsam erforschen sie die Stadt und stoßen auf eine Reihe von Geheimnissen, die mit der Verwandlung zusammenhängen. Es stellt sich heraus, dass die Stadt von dunklen Mächten heimgesucht wird, die die Bewohner in Angst und Schrecken versetzen. Sonic muss seine neuen Fähigkeiten als Werehog nutzen, um diese Bedrohung zu bekämpfen und die Stadt zu retten.

Die Handlung verbindet Elemente von Action, Abenteuer und Horror, wobei der Fokus auf Sonics innerem Kampf mit seiner neuen Identität liegt. Die Charaktereigenschaften der Hauptfiguren bleiben erhalten: Sonic ist entschlossen und mutig, Tails zeigt sich erfinderisch und unterstützend, und Amy bringt ihre typische Entschlossenheit und Fürsorge ein. Das Special bietet eine einzigartige Wendung im Sonic-Universum, indem es eine düstere Atmosphäre schafft und die Charaktere vor unerwartete Herausforderungen stellt.