"Date A Live III" setzt die Handlung der Vorgänger fort und konzentriert sich auf die fortlaufenden Ereignisse rund um Shido Itsuka, einen Schüler, der die Fähigkeit besitzt, sogenannte Spirits – mysteriöse Wesen mit übernatürlichen Kräften – zu "versiegeln", um sie vor der Organisation Ratatoskr zu schützen und gleichzeitig die Welt vor den zerstörerischen Auswirkungen ihrer Kräfte zu bewahren. Die Serie führt neue Spirits ein und vertieft die Beziehungen zwischen Shido und den bereits bekannten Charakteren.

Zu Beginn der dritten Staffel wird ein neuer Spirit namens Natsumi vorgestellt, der die Fähigkeit besitzt, sein Aussehen zu verändern. Natsumi nutzt diese Fähigkeit, um Verwirrung zu stiften und Shido sowie seine Verbündeten vor Herausforderungen zu stellen. Gleichzeitig wird die Bedrohung durch die Organisation DEM Industries, die Spirits für ihre eigenen Zwecke ausnutzen möchte, weiter ausgebaut. DEM Industries, angeführt von Isaac Westcott und Ellen Mira Mathers, plant, die Spirits zu kontrollieren und ihre Kräfte für militärische Zwecke einzusetzen.

Im Verlauf der Serie wird Shidos Beziehung zu den Spirits, insbesondere zu Tohka, Origami und den anderen, weiterentwickelt. Die Handlung beleuchtet auch die Hintergründe und Motivationen der Charaktere, darunter Origamis tragische Vergangenheit und ihre Verbindung zu DEM Industries. Die Spannungen zwischen Ratatoskr und DEM Industries eskalieren, was zu mehreren Konflikten und Kämpfen führt, in denen Shido und seine Verbündeten ihre Fähigkeiten unter Beweis stellen müssen.

Ein zentrales Thema der Staffel ist die Frage, ob Spirits und Menschen friedlich zusammenleben können, sowie die moralischen Dilemmata, die sich aus Shidos Rolle als "Versiegler" ergeben. Die Serie kombiniert Action, emotionale Momente und humorvolle Szenen, während sie die komplexen Beziehungen zwischen den Charakteren weiter vertieft. "Date A Live III" schließt einige Handlungsstränge ab, legt aber auch den Grundstein für zukünftige Entwicklungen in der Serie.